La protéine bactérienne qui tue les drosophiles mâles

Dans les années 1950, les généticiens étaient confrontés à un mystère: lorsque deux souches de la même espèce de mouche à fruits (Drosophila) se rencontraient, elles ne produisaient que des femelles, au lieu du ratio sexuel de 50:50 attendu. Au début, les scientifiques pensaient qu'une mutation génétique se trouvait derrière ce phénomène, mais on a découvert plus tard que la cause était une bactérie cachée, Spiroplasma poulsonii.

Spiroplasma est une bactérie endosymbiotique qui vit dans le sang de la mouche à fruits et se transmet à sa descendance par les ovocytes de la femelle. Cette bactérie demeure largement cachée de son hôte, mais induit une manipulation reproductive fascinante: la mise à mort des embryons mâles.

Bactéries Spiroplasma mâles-tuatrices dans l'hémolymphe d'une mouche adulte de Drosophila. Crédit: Toshiyuki Harumoto / EPFL

L'existence d'une bactérie tueuse de mâles apparaît déconcertante au premier abord, mais des études ont montré qu'elle favorisait la persistance à long terme de la bactérie symbiotique, en augmentant la fréquence de femelles infectées, qui transmettent ensuite la bactérie à leur progéniture.

L'élimination des mâles ne se limite pas à Spiroplasma, car on l'observe chez plusieurs autres bactéries endosymbiotiques. Le mécanisme moléculaire à l'origine de ce processus n'avait toutefois jamais été éclairci. L'idée de départ était que Spiroplasma produisait une toxine «androcide», qui tue les mâles. Mais malgré plusieurs tentatives, l'identité de ce tueur de mâles demeurait un mystère.

Le Prof. Bruno Lemaître et le Dr Toshiyuki Harumoto, de l'EPFL, ont identifié l'insaisissable facteur bactérien tueur de mâle, et donc levé le voile sur le mystère. Dans un article paru dans Nature, ils révèlent que le coupable est une protéine qu'ils ont appelée Spaid (pour Spiroplasma poulsonii androcidin). Le gène de Spaid est connu pour encoder une protéine possédant des caractéristiques structurelles particulières nécessaires à sa localisation et à son activité à l'intérieur de la bactérie (répétition ankyrine et domaines de liaison à l'ubiquitine).

Les scientifiques ont découvert que la simple expression de Spaid chez la mouche à fruits suffisait à recréer tous les phénotypes associés à la mise à mort des mâles chez l'insecte. Conformément à cette fonction, Spaid se lie spécifiquement au chromosome X des embryons mâles. Les auteurs supposent que Spaid interfère avec un «processus spécifique aux mâles» tel qu'un mécanisme qui augmente la transcription de gènes sur le chromosome X (les mâles ont un chromosome X, tandis que les femelles en ont deux). Enfin, les scientifiques ont découvert une souche de la bactérie Spiroplasma présentant une mutation dans le gène Spaid, qui a démontré une capacité réduite à tuer les mâles.

«À notre connaissance, Spaid est la première bactérie effectrice identifiée à ce jour affectant la machinerie cellulaire de l'hôte d'une manière spécifique au sexe», dit Harumoto. «Et il s'agit aussi, à notre connaissance encore une fois, du premier article à identifier un facteur endosymbiote chez un insecte provoquant la mise à mort des mâles. Nous espérons donc que comme tel, il aura un impact fort dans les domaines de la symbiose, de la détermination du sexe et de l'évolution.»